StÀmningen i Ponyville har varit spÀnd Ànda sen Moon-familjen flyttade in pÄ HÀstskohöjden. Sweetie Belle, Apple Bloom och Scootaloo har Àntligen blivit vÀnner med Lilymoon och Ambermoon, men hela byn verkar vara emot vÀnskapen. Efter att djuren pÄ Fluttershys djurreservat blivit vettskrÀmda av nÄgot sÄ skyller alla Äterigen pÄ fölens nya vÀnner. Men Sweetie Belle har en kÀnsla av att det Àr nÄgonting annat som Àr fel. SÀrskilt eftersom hon drömt en mardröm om en otÀck varelse i Everfree-skogen.
NÀr fölen Àr pÄ möte hos prinsessan Twilight Sparkle dyker plötsligt flera ponnyer frÄn byn upp utanför slottet. Alla har blivit skrÀmda av en mÀrklig varelse! Har det verkligen nÄgot med Lilymoon och Ambermoon att göra ...?
I Ponyvillemysterierna fÄr vi följa Cutie Mark Crusaders - Apple Bloom, Sweetie Bell och Scootaloo - nÀr de ger sig ut för att hitta sanningen bakom Ponyvilles mysterier, legender och spökhistorier.
Penumbra Quill började skriva om mysterierna i Equestria efter att hon mötte ett spöke pÄ ett av sina uppdrag som reseskribent. Nu bor hon precis utanför Ponyville och rapporterar om alla lÀskiga och mystiska hÀndelser som hennes lÀsare kan tÀnkas vilja höra om.