Nordnorge i 1980’erne: Efter mange år i USA vender Aapa, der har kvenske rødder, hjem til sin barndomsby i Finnmark. Hun er ansat i olieindustrien og skal hjem og lave en reklamefilm om olieboring i Arktis.
Gensynet med Ishavet, dyrene og menneskene i området åbner op for Aapas og byens traumatiske fortid, der blotlægges stykke for stykke. Husker Aapa rigtigt, når hun mindes den voldsomme ulykke på havet og sin nu afdøde mor?
HAVETS HUKOMMELSE er en enestående fortælling om Norsk Lapland i 1980’erne, områdets kvenske og samiske mindretal, olieindustriens boringer, der skaber ubalance i det arktiske hav, og de første spæde forsøg på at beskytte naturen.