Julia ja Jesper matkustavat viiden kuukauden ikäisen tyttärensä kanssa Anholtiin, Kattegatin saarelle Ruotsin ja Tanskan välillä, jossa he asuttavat taloa kesän ajan. Ympäristön muutoksen ja rauhan ja hiljaisuuden myötä he toivovat löytävänsä takaisin toistensa luo, muutaman pelottavan kuukauden jälkeen, kun riidat ja väärinkäsitykset ovat yhä useammin tunkeutuneet heidän välilleen. Joka ikinen, pienikin arkinen asia sytyttää riidan. Eikä asiaa helpota yhtään, että heidän taustansa ovat niin erilaiset: Julia tulee Tukholman ylemmän keskiluokan kodista, Jesper kasvoi Skellefteåssä perheessä, jolla ei ole akateemisia näyttöjä tai kulttuurista pääomaa. Erot, jotka ovat kiehtoneet heitä alussa, aiheuttavat nyt vain ärsytystä ja halveksuntaa.

Tuhoisaa leikkiä on tarina perheestä, parisuhteesta, valtataisteluista, puhumattomuudesta, pettämisestä, toiveista ja kaipauksesta. Tarina siitä, miten intohimoinen suhde kääntyy perheleikiksi, ja lopulta itkuleikiksi.